Trakų prepozitūrinę parapijos bažnyčią 1409 m. gegužės 24 d. fundacine privilegija įsteigė Lietuvos didysis kunigaikštis Vytautas (~1392—1430). Tuomet jai buvo suteiktas Švč. Mergelės Marijos Apsilankymo ir šv. evangelisto Jono titulas, trims kunigams išlaikyti skirtas Bezdežo valsčius (dabar Baltarusijos teritorija, Bresto sritis, Drohičino rajonas), paskirta alga klierikui arba mokyklos prižiūrėtojui. Fundacinė privilegija yra valios ir galios aktas. Juo sutelkiami ištekliai bažnyčios statybai ir įrengimui. Nežinoma, kada statybos buvo užbaigtos ir bažnyčia pašventinta. Bažnyčios klebonas pirmą kartą paminėtas tik 1479 metų dokumente. Taigi tuo metu pastatas jau buvo pašventintas ir jame vyko pamaldos, tačiau lieka neaišku, kada bažnyčia buvo pašventinta. Įvertinus istorines aplinkybes, tikėtina, kad bažnyčios statybose dirbo tie patys meistrai, kaip ir Trakų salos pilyje, matyt, buvo naudojamos ir pilies statyboms sukauptos medžiagos. Taigi tikėtina, kad bažnyčia pastatyta XV amžiaus antrojo dešimtmečio pabaigoje –trečiojo pradžioje. Šis raudonplytės gotikos pastatas išstovėjo iki XVII amžiaus pradžios, kai atsižvelgiant į pokyčius liturgijoje buvo pristatytas prieangis. Tuo metu bažnyčią ėmė garsinti stebuklingasis Dievo Motinos atvaizdas, prie jo besimeldžiančių žmonių gaunamos malonės. Istoriniuose šaltiniuose rašoma, kad maldininkų daugėjo, o bažnyčios inventoriaus aprašuose vardijamos dėkingumo už Dievo Motinos užarimu patirtas malones dovanos. Gausėjo palaidojimų kriptose.

Per 1655—1661 m. karą su Maskva bažnyčia buvo apiplėšta ir nuniokota. Po karo rekonstruota baroko stiliumi. 1700 m. LDK kariuomenės generolo Mato Römerio iniciatyva ir lėšomis prie presbiterijos pietų sienos pristatyta Römerių šeimos koplyčia. XVIII amžiaus pradžioje bažnyčia vėl remontuota rengiantis 1718-aisiais vykusioms Trakų Dievo Motinos vainikavimo iškilmėms. Bažnyčia degė per 1794-ųjų sukilimą: sudegė vargonai, nukentėjo priebažnytis ir stogas.

Bažnyčios istorija glaudžiai susijusi su Lietuvos valstybingumu ir pamaldumu Švč. Mergelei Marijai. Lietuvos Didžiosios Kunigaikštystės laikais Trakų bažnyčios koliatoriais buvo valstybės valdovai. 1803 m. bažnyčia ir jos valdos perduotos valdyti Vilniaus universitetui. Pamaldumas Trakų Dievo Motinai tuo metu sumenko. XIX amžiuje Trakai vėl garsėjo stebuklinguoju Švč. Marijos atvaizdu, bažnyčia tapo viena svarbiausių Marijos šventovių Lietuvoje. XX amžiuje bažnyčios pastatas nukentėjo per pasaulinius karus, menkai juo rūpintasi sovietmečiu. Tačiau sovietmečiu praprusę katalikai, ypač iš Vilniaus, dažnai atvykdavo į Trakus, norėdami priimti sakramentus šventovėje, kuri valstybės istorijos atmintimi atrodė labiausiai prilygstanti sovietų uždarytai Vilniaus Katedrai.

Šiuo metu Trakų bažnyčia restauruojama. Tikėtina, kad kruopšti restauracija atskleis daug iki šiol nežinomų istorijos faktų.